Bombus affinis

Bombus affinis desapareceu de 87% da sua área de distribuição histórica na América do Norte, um colapso que levou o governo dos Estados Unidos a listá-la, em 10 de janeiro de 2017, como espécie ameaçada — a primeira abelha do território continental do país a receber essa classificação.

Pertencente à família Apidae, dentro da ordem Hymenoptera, esta mamangava é nativa do leste e do centro-norte da América do Norte, ocorrendo historicamente desde Ontário e Quebec, no Canadá, até a Geórgia, no sul dos Estados Unidos, e as Dakotas, a oeste. A espécie já foi avaliada como Ameaçada no Canadá em 2010, por meio do trabalho de Sheila Colla e colegas, e hoje é classificada como Criticamente Ameaçada pela IUCN.

Seu caso ilustra como uma espécie antes abundante — comum em boa parte do sul de Ontário até a década de 1980 — pode desaparecer de quase toda a sua área original em poucas décadas, tornando-a um símbolo da crise que atinge abelhas silvestres em todo o continente.

O traço mais confiável para identificar Bombus affinis é a mancha de pelos cor de ferrugem no segmento basal do segundo anel abdominal, presente em operárias e em machos, mas ausente nas rainhas, que exibem apenas as bandas amarelas e pretas típicas do gênero.

As rainhas são as maiores integrantes da colônia, medindo entre 20 e 22 mm de comprimento e 9 a 11 mm de largura. As operárias são menores, entre 10 e 16 mm de comprimento e 6 a 9 mm de largura, enquanto os machos ficam em posição intermediária, entre 13 e 17,5 mm.

O corpo é coberto por pelos pretos na cabeça, na maior parte das pernas e na base do abdômen, com pelos igualmente pretos cobrindo quase todo o abdômen, exceto os dois segmentos basais. Nas operárias, uma mistura de pelos amarelos e pretos próxima à base das asas forma um desenho em "V" facilmente visível. Os machos se distinguem por pelos claros no topo da cabeça, faixas pretas que atravessam o topo do abdômen amarelo e, por vezes, pelos amarelo-pálidos no próprio abdômen.

Todas as castas de Bombus affinis têm a língua notavelmente mais curta que qualquer outra espécie de mamangava, característica que ajuda a diferenciá-la, embora o tamanho do corpo e o aspecto peludo geral levem a confusões frequentes com outras espécies, como Bombus citrinus, Bombus griseocollis, Bombus perplexus e Bombus vagans.

Historicamente, Bombus affinis ocorria por todo o leste e o centro-norte dos Estados Unidos, alcançando Ontário e Quebec, no Canadá, ao norte, a Geórgia ao sul e as Dakotas a oeste. Levantamentos realizados entre 2001 e 2008 já só localizaram populações em Illinois, Iowa, Maryland e no sul de Ontário; o último registro confirmado em Ontário ocorreu em 2009, no Parque Provincial Pinery, no condado de Lambton, apesar de buscas extensas na província.

A espécie é uma generalista de hábitat, usando desde dunas de areia e áreas agrícolas mistas até brejos, florestas e ambientes urbanos, desde que existam flores nativas em um raio de até 10 km dos ninhos entre abril e setembro. Os ninhos são subterrâneos, geralmente instalados em tocas abandonadas de pequenos mamíferos como esquilos, ratos e ratazanas-do-campo, a profundidades de até 1,2 m, com entradas de 2 a 6 cm de diâmetro escavadas pelas próprias abelhas.

A vulnerabilidade da espécie decorre em parte da necessidade de três tipos de habitat próximos entre si — para forragear, nidificar e hibernar —, o que a torna especialmente sensível à fragmentação da paisagem. Bombus affinis já foi registrada a até 1.600 m de altitude e tolera temperaturas frias melhor que muitos outros polinizadores, mas não resiste a períodos prolongados acima de 35 °C. Os registros mensais de observação mostram atividade concentrada entre junho e agosto, com pico em agosto — um padrão de presença sazonal, não uma medida de abundância populacional.

A perda de pradarias nativas para a expansão urbana e agrícola tem empurrado a espécie para paisagens cada vez mais alteradas: um estudo de 2019 em Minnesota constatou que, num raio de 1 km dos ninhos, de 75% a 100% do solo já era ocupado por áreas urbanizadas. Em Ohio, cerca de 60% dos ninhos encontram-se em reservas florestais e parques, e os demais 40% em acostamentos de estradas, propriedades residenciais e áreas verdes mantidas por humanos, como campos de golfe. Em março de 2023, a Bell Bowl Prairie, em Illinois — um habitat conhecido da espécie —, foi parcialmente destruída para a expansão do Aeroporto Internacional de Chicago Rockford.

Bombus affinis vive em colônias eusociais organizadas em torno de uma única rainha fértil, com operárias, machos (zangões) e novas rainhas (gines) surgindo mais tarde na estação. Quando as colônias atingem grande número de indivíduos, operárias passam a competir com a rainha pelo direito de reprodução; embora rara, essa disputa pode incluir agressão física, com operárias mordendo pernas e corpo da rainha ou destruindo seus ovos.

A atividade da espécie é fortemente regulada pela temperatura do ar. As abelhas voam principalmente entre 15 de março e 10 de outubro, com temporada mais curta — de 10 de abril a 10 de outubro — em climas mais frios e latitudes acima de 42° N. O corpo peludo e espesso permite que continuem ativas em temperaturas baixas, inclusive ao amanhecer e ao anoitecer, desde que acima de 4 °C, mas evitam voar sob chuva, neblina ou geada.

As operárias forrageiam, em média, em uma área de cerca de 1 km² em torno do ninho, embora o território total de uma colônia possa chegar a 10 km², variando conforme a diversidade floral e o tipo de uso do solo ao redor. Comparada a abelhas-de-mel, vespas e formigas, Bombus affinis é geralmente dócil e pouco agressiva, defendendo apenas as imediações do próprio ninho e somente quando provocada por predadores ou outras perturbações.

Bombus affinis percebe o ambiente por meio de estímulos visuais, químicos, táteis e até elétricos. Seus cinco olhos — dois grandes olhos compostos, com cerca de 6.000 omatídios cada, e três ocelos simples — captam luz azul, verde e ultravioleta, mas não vermelha, o que explica sua preferência por flores azuis e violetas e sua capacidade de seguir "guias de néctar" refletidos em ultravioleta pelas pétalas, invisíveis ao olho humano.

As antenas e os pelos filiformes da cabeça detectam campos elétricos gerados quando o corpo, carregado positivamente durante o voo, se aproxima de objetos com carga negativa no solo, permitindo distinguir até a forma e o tamanho de objetos parados, em frequências de até 3,8 kHz. Órgãos localizados no pedicelo das antenas, chamados órgãos de Johnston, complementam essa percepção captando vibrações transmitidas pelo ar.

Sinais químicos também são centrais na comunicação da espécie: compostos orgânicos voláteis liberados pelas flores indicam a qualidade do néctar e do pólen disponíveis, e os machos marcam trilhas de voo com feromônios próprios, revisitando pontos de referência — como troncos ou pedras — onde aguardam a chegada de gines receptivas, que por sua vez liberam feromônios reprodutivos para atraí-los. Dentro da colônia, a rainha secreta substâncias que inibem a reprodução das operárias, enquanto operárias inférteis emitem compostos que sinalizam sua condição e evitam conflitos com fêmeas reprodutivas.

Como sua língua é relativamente curta — em média de 5 a 6 mm —, Bombus affinis não alcança o néctar de flores tubulares longas e estreitas, concentrando-se em flores rasas e abertas. Ainda assim, é uma polinizadora generalista, visitando espécies nativas e introduzidas como campânulas-da-virgínia (Mertensia virginica), aquilégias (Aquilegia), bergamotas (Monarda), erva-moura (Solanum), hissopos-gigantes (Agastache), asclépias (Asclepias), trevos-doces (Melilotus), serralhas (Sonchus), coreópsis (Coreopsis), corações-sangrantes (Dicentra), girassóis (Helianthus), salgueiros (Salix), asteráceas e leguminosas (Fabaceae).

Essa mesma versatilidade a torna uma polinizadora relevante para culturas comerciais, como tomate (Solanum lycopersicum), groselhas (Ribes), mirtilos e oxicocos (Vaccinium), pimentas (Capsicum), frutas de caroço (Prunus) e abóboras (Cucurbita).

O néctar fornece os carboidratos necessários para a energia diária, enquanto o pólen supre proteínas, lipídios e outros compostos usados na produção hormonal e na defesa contra patógenos. As abelhas ajustam a quantidade de pólen coletado conforme a demanda nutricional da colônia, buscando proporções entre proteína e lipídio próximas de 10 a 14, semelhantes às observadas em Bombus impatiens; a disponibilidade de pólen influencia diretamente quantas novas rainhas a colônia consegue produzir.

A temporada de forrageamento de Bombus affinis, entre abril e setembro, é mais longa que a de outras mamangavas, e a espécie coleta alimento mesmo em temperaturas baixas e sob pouca luz, ao amanhecer e ao anoitecer. No início da primavera, apenas as rainhas recém-saídas da diapausa forrageiam, sustentando a si mesmas e a primeira geração de larvas antes que as operárias assumam essa tarefa; mais tarde na estação, os machos também forrageiam de forma independente após deixarem o ninho em busca de parceiras.

O ciclo reprodutivo de Bombus affinis é sazonal: rainhas e zangões acasalam uma única vez por ano, entre o final de julho e outubro. Antes da cópula, os dois realizam uma dança de corte seguida de um voo copulatório, durante o qual ocorre a inseminação; os machos morrem pouco depois, enquanto as novas rainhas armazenam o esperma em um órgão chamado espermateca e entram em diapausa para passar o inverno.

As rainhas sobreviventes retomam a atividade por volta de meados de março, quando a temperatura começa a subir. Elas buscam locais para nidificar, constroem células de cera e estabelecem reservas iniciais de pólen e néctar antes de usar o esperma armazenado para fertilizar seus primeiros ovos. Cada ninhada pode conter entre 50 e 1.000 ovos, com média de 500 por temporada; os ovos eclodem em larvas cerca de dois dias depois de postos, permanecem se alimentando de pólen e néctar por aproximadamente duas semanas, passam por outras duas semanas de pupação e emergem como adultos, completando o desenvolvimento em quatro a seis semanas.

A temperatura ideal de incubação fica entre 29 e 32 °C — temperaturas mais frias prolongam o desenvolvimento e acima de 32 °C os jovens podem morrer —, com umidade do ninho entre 50% e 65%. A rainha se dedica pessoalmente aos cuidados da primeira ninhada, alimentando e protegendo as larvas por cerca de cinco semanas, até que atinjam a maturidade e passem a assumir o forrageamento e o cuidado das ninhadas seguintes.

A partir de meados do verão, quando a colônia já conta com centenas de indivíduos, a rainha começa a produzir ovos não fertilizados que se desenvolvem em zangões, além de novas rainhas (gines) que deixarão o ninho para acasalar com indivíduos de outras colônias. Machos e operárias atingem a maturidade reprodutiva entre cinco e seis semanas de idade; caso a rainha morra antes desse momento, operárias podem começar a pôr seus próprios ovos não fertilizados, que geram apenas machos.

A abundância de Bombus affinis caiu 92,54% entre as décadas de 1990 e 2010, segundo a IUCN — um colapso que transformou uma espécie antes comum, dominante em boa parte do sul de Ontário até os anos 1980, em uma raridade quase impossível de encontrar em seu antigo território.

Como polinizadora generalista, a espécie desempenha papel importante na reprodução de plantas nativas e cultivadas, ao mesmo tempo em que serve de alimento para predadores como as aranhas-caranguejo do gênero Misumena e vespas caçadoras de abelhas do gênero Philanthus. Suas colônias também são alvo do parasitismo obrigatório da mamangava-cuco Bombus bohemicus, que localiza os ninhos pelo odor, mata a rainha residente e força as operárias hospedeiras a criar sua prole; ninhos menores, com menos operárias para defesa, são invadidos com mais frequência. Em resposta, operárias de Bombus affinis podem devorar ovos estranhos ou ejetar larvas do parasita quando o percebem.

Cada colônia dura apenas de quatro a cinco meses por ano, do estabelecimento pela rainha na primavera até a morte de operárias e zangões com a chegada do frio; apenas as novas rainhas sobrevivem ao inverno em diapausa. Rainhas individuais vivem, em média, cerca de 77 dias, o que torna a produção contínua de novas fundadoras essencial para a persistência das populações a cada ano.

Bombus affinis é classificada como Criticamente Ameaçada pela IUCN e como Ameaçada tanto na lista federal dos Estados Unidos quanto no estado de Michigan; não recebe proteção especial pela CITES. A classificação reflete um declínio populacional severo, com queda de 92,54% na abundância entre as décadas de 1990 e 2010.

As principais ameaças, em ordem de importância, incluem a urbanização e a fragmentação de habitat — áreas com maior proporção de superfícies pavimentadas apresentam densidades de ninhos mais baixas —, seguidas pelo uso agrícola do solo, incluindo pastagens de gado e ovelhas que compactam o solo e destroem locais de nidificação, e o monocultivo, que reduz a diversidade floral necessária para manter flores disponíveis da primavera ao outono. Pesticidas usados em lavouras e jardins envenenam as abelhas durante o forrageamento ou contaminam o solo e a água próxima aos ninhos, enquanto as mudanças climáticas aumentam secas, enchentes e temperaturas extremas, podendo inundar ninhos subterrâneos e alterar o momento de entrada e saída da diapausa. A perda de espécies de plantas por hibridização agrícola, que frequentemente resulta em flores com sistemas reprodutivos não funcionais, agrava ainda mais a escassez de pólen disponível.

Entre as respostas em curso estão a listagem federal da espécie nos Estados Unidos, sua avaliação como Ameaçada no Canadá desde 2010 e um projeto de recuperação centrado no Parque Provincial Pinery, em Ontário, onde ocorreu o último registro confirmado da espécie na província. Também há esforços para restringir pesticidas prejudiciais a polinizadores e para usar queimadas prescritas como ferramenta de restauração de pradarias e campos nativos.

Bombus affinis tem impacto econômico direto sobre comunidades locais por meio da polinização de plantas nativas e de lavouras comerciais. Como generalista, poliniza sem distinção espécies nativas e introduzidas, incluindo cerca de 12% de sua dieta obtida de leguminosas (Fabaceae), além de tomate, groselha, mirtilo, oxicoco, pimenta, frutas de caroço e abóbora.

Esse papel como polinizadora de culturas alimentares torna seu declínio uma preocupação que vai além da conservação da biodiversidade, afetando também a produtividade agrícola de regiões onde a espécie ainda ocorre.

1. Um ninho de Bombus affinis já foi encontrado dentro de uma poltrona abandonada ao ar livre — prova da flexibilidade da espécie na escolha de locais para nidificar.
2. A espécie tem cinco olhos: dois olhos compostos, formados por cerca de 6.000 omatídios cada, e três ocelos simples, mas nenhum deles percebe a cor vermelha.
3. As rainhas vivem, em média, apenas 77 dias, e cada colônia inteira dura só de quatro a cinco meses por ano.
4. A mamangava-cuco Bombus bohemicus consegue localizar ninhos de Bombus affinis apenas pelo odor, sem nunca ter tido contato físico prévio com o local.
5. Até a década de 1980, Bombus affinis era uma das mamangavas mais comuns do sul de Ontário; hoje é praticamente impossível encontrá-la na região.